Initialement prévu comme croiseur de bataille de la classe Amagi, les dispositions du traité de Washington ont entraîné sa conversion en porte-avions. En conséquence, l'Akagi (赤城, "Red Castle") a été l'un des premiers grands porte-avions du Japon.
Ses avions ont servi dans la seconde guerre sino-japonaise à la fin des années 1930. Avec la formation de la première flotte aérienne en 1941, il est devenu son vaisseau amiral, et l'est resté jusqu'à son naufrage. Parmi les actions notables, citons l'attaque de Pearl Harbor, l'invasion de Rabaul, le bombardement de Darwin, de l'Australie et les raids sur l'océan Indien.
En juin 1942, il participe à la bataille de Midway, son avion bombardant l'atoll tenu par les Américains. Cependant, des avions américains provenant de Midway, et les porte-avions américains Enterprise, Hornet et Yorktown attaquèrent l'Akagi et trois autres porte-avions de la flotte japonaise. Les bombardiers en piqué de l'USS Enterprise l'ont gravement endommagé, obligeant les destroyers d'escorte japonais à le saborder pour éviter qu'il ne tombe entre les mains des Américains.
La perte de quatre porte-avions japonais lors de cet engagement, dont l'Akagi, a été une défaite clé pour le Japon, modifiant de manière décisive l'équilibre des forces sur le théâtre du Pacifique.
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